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Psicologia: teoria e prática
versão impressa ISSN 1516-3687
Psicol. teor. prat. vol.18 no.3 São Paulo dez. 2016
https://doi.org/10.5935/1980-6906/psicologia.v18n3p98-114
ARTIGOS
DESENVOLVIMENTO HUMANO
Efeitos do nascimento pré-termo nas funções cognitivas de crianças: revisão sistemática
Preterm birth effect on cognitive functions in children: a systematic review
El efecto del parto prematuro en funciones cognitivas en niños: una revisión sistemática
Lissia Ana Basso; Cíntia Pacheco e Maia; Gabriela Villas Boas Pessato Demarchi Chula; Adriane Xavier Arteche
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul - RS - Brasil
RESUMO
Déficits cognitivos em crianças são relacionados ao nascimento pré-termo, e grande parte destas dificuldades são observadas apenas quando as crianças atingem a idade escolar. Por meio de uma revisão sistemática, o estudo buscou investigar dados empíricos acerca dos efeitos do nascimento pré-termo nos desfechos cognitivos (Quociente de Inteligência Geral e/ou Funções Executivas) em crianças nascidas pré-termo, com idade entre 9 e 12 anos. Foram selecionados manuscritos publicados entre 2004 a 2014, escritos em inglês, português ou espanhol. A busca foi realizada nas bases PsycINFO, PubMed e Scopus. No total, 13 estudos satisfizeram os critérios de inclusão. Os resultados indicaram diferenças estatisticamente significativas entre os grupos pré-termo e a termo, visto que as crianças pré-termo apresentaram os escores mais baixos. Entretanto, na maioria dos estudos, as crianças nascidas pré-termo tiveram escores dentro da média no que diz respeito ao Quociente de Inteligência Geral. Implicações clínicas e limitações metodológicas são discutidas.
Palavras-chave: pré-termo; quociente de inteligência geral; funções executivas; crianças; idade escolar.
ABSTRACT
Cognitive deficits are related to preterm birth and many of these difficulties are first seen when children reach school age. Through a systematic review, this study investigates the empirical data about preterm birth effects on cognitive outcomes (Overall Intelligence Quocient and/or Executive Functions) in preterm children aged 9-12 years. Manuscripts published between 2004-2014, written in English, Portuguese or Spanish were selected. The search was conducted in PsycINFO, PubMed and Scopus. Altogether, 13 studies met the inclusion criteria. The results showed statistically significant differences between the preterm and term groups, as the preterm children had the lowest scores. However, in most studies preterm children had average scores on the Overall Intelligence Quotient. Clinical implications and methodological limitations are discussed.
Keywords: prematurity birth; overall intelligence quocient; executive functions; children; school age.
RESUMEN
Cognitive deficits are related to preterm birth and many of these difficulties are first seen when children reach school age. Through a systematic review, this study investigated the empirical data about preterm birth effects on cognitive outcomes (Overall Intelligence Quocient and/or executive functions) in preterm children aged 9-12 years. Manuscripts published between 2004-2014, written in English, Portuguese or Spanish were selected. The search was conducted in PsycINFO, PubMed and Scopus. Altogether, 13 studies met the inclusion criteria. The results showed statistically significant differences between the preterm and term groups, as the preterm children had the lowest scores. However, in most studies preterm children had average scores on the Overall Intelligence Quotient. Clinical implications and methodological limitations are discussed.
Palabras clave: nacimientos prematuros ; acidente intelectual global; funciones ejecutivas; niños; edad escolar.
Introdução
Em 1948, a Assembleia Mundial da Saúde definiu a prematuridade como o nascimento antes da 37ª semana gestacional e peso < 2.500 g. Segundo Organização Mundial da Saúde (OMS) (WHO, 1980), classifica-se como muito baixo peso (MBP) o bebê que nasce com peso < 1.500 g e extremo baixo peso (EBP) o bebê que nasce com < 1.000 g. Quando o bebê nasce entre a 31ª e a 36ª semana gestacional é classificado como pré-termo moderado, e quando nasce entre a 26ª e a 30ª é considerado pré-termo extremo. O parto pré-termo pode ser resultado da soma de diversos componentes. Destaca-se a educação parental e a classe socioeconômica como fatores determinantes que colocam tanto as mães, quanto as crianças em situações de risco ainda maiores. O estresse, o uso de drogas, a idade, o estado civil das mães e as intercorrências gestacionais, são variáveis que podem influenciar a interrupção das etapas gestacionais (Wong & Edwards, 2012).
De acordo com o relatório "Born too soon", divulgado pela OMS em 2012, a prevalência média dos nascimentos pré-termo no Brasil chega a 11,8%, sendo que as prevalências mais altas encontram-se nas regiões sudeste (12,6%) e sul (12,0%). Embora o índice de sobrevivência dos bebês pré-termo tenha aumentado, diversos estudos apontam que problemas de saúde em geral, como lesões cerebrais (Luu et al., 2009), déficits motores (Moreira, Magalhães, & Alves, 2014) e pulmonares (Vrijlandt, Gerritsen, Boezen, Grevink, & Duiverman, 2006) permanecem associados ao nascimento pré-termo (Aarnoudse-Moens, Weisglas-Kuperus, van Goudoever, & Oosterlaan, 2009; Soleimani, Zaheri, & Abdi, 2014). Além disso, devido ao impacto da prematuridade no desenvolvimento neuronal da criança, a ocorrência de problemas cognitivos (Linhares, Chimello, Bordin, Carvalho, & Martinez, 2005), de linguagem (Tommiska et al., 2003), de aprendizagem (Fan, 2008) e comportamentais (Fan, 2008; Spittle et al., 2009) também são recorrentes. Parte dos efeitos do nascimento pré-termo pode ser observado desde o nascimento do bebê, no entanto, especialmente em relação aos desfechos cognitivos, alguns efeitos só serão observáveis mais adiante no desenvolvimento - notadamente quando a criança está em idade escolar e funções cognitivas superiores como as funções executivas começam a ser fundamentais para os processos de aprendizagem.
Desde os primeiros estudos que avaliaram o desempenho cognitivo em crianças nascidas pré-termo pesquisadores identificaram diferenças estatisticamente significativas entre grupos pré-termo e a termo (Bhutta, Cleves, Casey, Cradock, & Anand, 2002; Dunn et al., 1980), com tamanhos de efeito médio a grande (d =0.67; d =0.90) tanto em medidas de funcionamento global quanto em funções cognitivas específicas como as funções executivas (Lundequist, Böhm, Lagercrantz, Forssberg, & Smedler, 2015; Mulder, Pitchford, & Marlow, 2011). Todavia, tal padrão de resultados não é unânime. Um estudo conduzido na Ásia avaliou 1.927 pré-termo muito baixo peso e extremo baixo peso e revelou que, após análises ajustadas, o nascimento pré-termo não foi associado a deficiências cognitivas e funcionais (Christian et al., 2014). Resultados similares foram encontrados por Fan, Portuguez, & Nunes (2013), Oliveira, Magalhães, & Salmela (2011) e Qasemzadeh et al. (2014). Parte das diferenças entre os resultados dos estudos se deve a diferenças metodológicas, visto que os autores avaliam diferentes funções, em diferentes faixas etárias e com instrumentos variados.
No Brasil, as publicações sobre o tema são escassas. Linhares, Chimello, Bordin, Carvalho, & Martinez (2000) avaliaram o impacto da prematuridade extrema no desenvolvimento cognitivo em crianças com idade de oito a 10 anos, em relação a seus pares nascidos a termo. Os resultados relativos ao QI geral avaliado através do Raven revelaram que 68% das crianças nascidas a termo apresentaram nível intelectual na média ou acima da média, entretanto, apenas 49% da crianças pré-termo apresentaram tal classificação (Linhares et al., 2000). Ainda, um estudo de coorte brasileiro objetivou descrever o desenvolvimento cognitivo de 79 crianças pré-termo muito baixo peso em idade escolar e verificar possíveis fatores prognósticos para desenvolvimento cognitivo anormal. Méio, Lopes e Morsch (2003) concluíram que houve maior comprometimento do desenvolvimento cognitivo nas crianças muito baixo peso, e o fato de ser pequeno para idade gestacional, ter ultrassom transfontanela anormal e ser do sexo masculino foram prognósticos de pior evolução.
Os estudos que avaliaram o desenvolvimento cognitivo em crianças nascidas pré-termo apresentam importantes limitações metodológicas como o baixo tamanho amostral, a utilização de instrumentos não padronizados e a ausência de grupo controle - fatores que limitam o entendimento mais preciso acerca da natureza dos déficits cognitivos (Linhares et al., 2005; Rodrigues, Mello, & Fonseca, 2006). Além disso, revisões encontradas investigaram o efeito da prematuridade no desenvolvimento motor, comportamental e desempenho escolar em crianças de 8 a 10 anos (Moreira et al., 2014), desenvolvimento e qualidade de vida em crianças pré-escolares e escolares (Vieira & Linhares, 2011), efeito do nível socioeconômico sobre os desfechos cognitivos em crianças nascidas pré-termo (Wong, & Edwards, 2013), mas não foram encontradas revisões sistemáticas que investigassem os desfechos do QI geral e funções cognitivas específicas como as funções executivas na mesma amostra de crianças nascidas pré-termo em idade escolar. Considerando a prevalência de nascimentos pré-termo, é fundamental a compilação de dados que permitam uma melhor compreensão acerca dos efeitos deste no desenvolvimento cognitivo infantil para que possam ser delineadas intervenções que minimizem os potenciais prejuízos que o nascimento pré-termo possa acarretar para o processo de aprendizagem infantil.
Diante da lacuna do corpo teórico consolidado sobre os efeitos da prematuridade no desenvolvimento cognitivo de crianças, o presente estudo teve como objetivos: 1. realizar uma revisão sistemática sobre estudos que verificaram os efeitos do nascimento pré-termo no QI geral e/ou nas funções executivas de crianças em idade escolar; 2. verificar nos estudos os instrumentos utilizados para avaliação do QI Geral e das funções executivas.
Método
Foram pesquisados estudos empíricos, publicados entre os anos de 2004 a 2014, escritos em português, inglês e espanhol, que investigassem o desempenho cognitivo em crianças nascidas pré-termo. Para esse objetivo, foram utilizadas as bases de dados: PsyINFO, PubMed e Scopus. Os descritores utilizados foram [preterm] OR [premature] AND [executive function] OR [cognition] OR [IQ]. Os critérios de inclusão foram: a) estudos empíricos caso/controle; b) estudos cuja variável dependente fosse o QI geral e/ou funções executivas d) amostras de crianças com idade entre 9-12 anos. A análise do material foi realizada por duas avaliadoras e uma terceira juíza foi utilizada para consenso. Como critérios de exclusão foram considerados: 1. amostras que incluíssem crianças nascidas a termo, com > 37 semanas gestacionais e com peso > 2.500 g, de acordo com OMS); 2. estudos de efetividade/eficácia de intervenção.
Seleção dos artigos
Inicialmente foram identificados 9.590 artigos. A avaliadora principal excluiu 6.612 artigos repetidos e demais arquivos que não eram artigos científicos (comentários, cartas ao editor etc.). Duas juízas realizaram a leitura dos títulos e resumos de 3.178 artigos, obtendo uma concordância de 97,82%. Um terceiro juiz avaliou os resumos em que não houve concordância. Após essa etapa, 3.046 manuscritos foram excluídos por não preencherem os critérios de inclusão, perfazendo um total de 132 artigos selecionados e lidos na íntegra. Posteriormente, a avaliadora principal e uma terceira avaliadora realizaram então leituras criteriosas do material e selecionaram 14 manuscritos que preencheram os critérios de inclusão. O fluxograma da seleção dos manuscritos é apresentado a seguir (Figura 1):
Resultados
A busca eletrônica identificou 9.590 artigos nas diferentes bases de dados. Foram excluídos 66,86% por serem artigos repetidos e/ou por não serem artigo científico. Após a leitura do título e do resumo de 3.178 artigos, foram excluídos 95,85%, por diversos motivos, dentre eles a faixa etária, a amostra não ser constituída por grupos nascidos pré-termo e controles nascidos a termo, ou por ser artigo de revisão. Foi realizada a leitura integral dos 132 artigos restantes, sendo que somente 14 foram incluídos a partir dos critérios de elegibilidade. Dois estudos do Reino Unido (Johnson et al., 2009a; 2009b) trouxeram dados repetidos de uma mesma amostra. Esses dois estudos foram referidos nos Quadros 1 e 2. Entretanto, somente um deles foi incluído nas médias das prevalências, a fim de não duplicar os dados apresentados.
O Quadro 1 apresenta as características gerais dos estudos selecionados, incluindo ano e país de realização da pesquisa, características da amostra (número, peso e idade gestacional ao nascer), idade quando as crianças foram avaliadas, desfechos avaliados e instrumentos utilizados.
Dentre os 13 estudos que avaliaram QI geral e/ou FEs em crianças nascidas pré-termo e controles, 53,84% se referem a amostras da América do Norte, com seis estudos realizado nos Estados Unidos (Conrad, Richman, Lindgren, & Nopoulos, 2010; Constable et al., 2008; Fraello et al., 2011; Luu et al., 2009; Schafer et al., 2009; Smith et al., 2006), e um realizado no Canadá (Downie, Frisk, & Jakobson, 2005). Os outros, 46,15%, se referem a estudos europeus (Farooqi, Hägglöf, & Serenius, 2013; Johnson et al., 2009a; 2009b; Mulder et al., 2011; O'Reilly et al., 2010; Samuelsson et al., 2006; Schermann & Sedin, 2004). Não foram encontrados estudos nos países da América Latina que atendessem aos critérios de inclusão.
Com relação às características amostrais, 84,61% dos estudos avaliaram crianças extremo baixo peso ao nascer (Conrad et al., 2010; Constable et al., 2008; Downie et al., 2005; Farooqi et al., 2013; Fraello et al., 2011, Johnson et al., 2009a; 2009b; Luu et al., 2009; O'Reilly et al., 2010; Schafer et al., 2009; Schermann & Sedin, 2004; Smith et al., 2006), um estudo avaliou crianças com muito baixo peso ao nascer (Samuelsson et al., 2006) e um estudo informou que as crianças nasceram com < 31 semanas, no entanto não apresentou o peso delas. Todos os estudos analisados foram constituídos de controles nascidos a termo (> 37 semanas gestacionais e peso > 2.500 g).
Com exceção do estudo realizado por Farooqi et al. (2013), todos avaliaram o QI geral. O instrumento mais utilizado para avaliar a inteligência foi a WISC-III, com 41,66% (Constable et al., 2008; Fraello et al., 2011; Luu et al., 2009; O'Reilly et al., 2010; Schafer et al., 2009), em seguida a WISC-IV, com 25% (Conrad et al., 2010; Downie et al., 2005; Mulder et al., 2011). Além da WISC, o K-ABC, o SBIT e o Raven foram utilizados para tal fim.
Ademais, 38,46% dos estudos avaliaram as FE's; desses, 27,06% avaliaram a memória auditiva, curto prazo e/ou de trabalho (Downie et al., 2005; Farooqi et al., 2013; Fraello et al., 2011; Mulder et al., 2011), o processamento fonológico (Downie et al., 2005), a atenção seletiva e sustentada, a inibição, shifting, fluência verbal, planejamento, resolução de problemas (Farooqi et al., 2013; Mulder et al., 2011) a linguagem foi avaliada apenas por um estudo (Schafer et al., 2009). Pode-se observar ampla variedade de instrumentos utilizados para medir tais desfechos, como descrito no Quadro 1.
Os resultados e as limitações dos estudos selecionados foram descritos no Quadro 2:
Nota-se que, ao avaliar o QI geral, verbal e de execução, todos estudos trazem que os escores inferiores são prevalentes no grupo de crianças nascidas pré-termo, sendo que 41,66% dos estudos encontraram diferenças estatisticamente significativas entre os grupos (p < 0.001), 33,33% encontraram p =< 0.01 e 25% dos estudos encontraram p < 0.05, entre os grupos. Entretanto, apesar de ter encontrado diferenças significativas entre os grupos, em 66,66% dos estudos as crianças nascidas pré-termo tiveram escores na média quanto ao QI (Conrad et al., 2010; Constable et al., 2008; Downie et al., 2005, Fraello, et al., 2011; Luu et al., 2009; Mulder et al., 2011; O'Reilly et al., 2010; Schafer et al., 2009). Salienta-se que apenas 16,66% apresentaram os resultados com tamanho de efeito. Conrad et al. (2010), por exemplo, revelou efeito médio (η 2 =0.13) e Downie et al. (2005) revelou efeito grande (η2 =0.32) quanto aos desfechos encontrados nas habilidades cognitivas. Ainda, é válido destacar que em relação ao QI verbal avaliado no estudo de Downie et al. (2005) o grupo de crianças pré-termo sem lesão cerebral Periventricular apresentou melhores resultados que o grupo de comparação a termo.
Já em relação às funções executivas, além de ter encontrado diferenças estatisticamente significativas entre os grupos (p < 0.05), com exceção de Fraello et al. (2011), que ao avaliar a memória de trabalho, através do Span de dígitos e repetição "Non-Word", não encontrou tais resultados (p =0.39), 60% apresentaram os tamanhos de efeito. O maior encontrado no que concerne às FEs foi no estudo de Downie et al. (2005), no qual a diferença entre os grupos revelou efeito grande em relação à memória de trabalho auditiva (2 =0.30). Quanto à memória de trabalho, Farooqi et al. (2013) e Mulder et al. (2011) observaram tamanho de efeito médio (2 =0.16) e pequeno (2 =0.10), respectivamente. No estudo de Mulder et al. (2011), foi identificado tamanho de efeito médio no controle inibitório. Além disso, a fluência verbal e o shifting apresentaram efeito pequeno e, ainda, a fluência fonêmica, a atenção sustentada e o planejamento não apresentaram tamanhos de efeito significativos. Entretanto, a tarefa de planejamento avaliada no estudo Farooqi et al. (2013) apresentou tamanho de efeito pequeno.
Quanto às limitações dos artigos analisados, 46,15% referem-se ao tamanho amostral (Conrad et al., 2010; Constable et al., 2008; Farooqi et al., 2013; Fraello et al., 2011; O'Reilly et al., 2010; Schafer et al., 2009), 30,76% referem-se aos prejuízos superestimados (Johnson et al., 2009a ou 2009b; Mulder et al., 2011; Smith et al., 2006; O'Reilly et al., 2010), 30,76% apontaram os instrumentos como limitações (Downie et al., 2005; Farooqi et al., 2013; Luu et al., 2009; Schafer et al., 2009), 15,38% salientaram a perda de crianças no decorrer das avaliações (Luu et al., 2009; Johnson et al., 2009a; 2009b), e, por fim, 15,38% não apontaram limitações (Samuelsson et al., 2006; Schermann & Sedin, 2004).
Discussão
Os dados do presente estudo compilam os achados da literatura sobre os efeitos do nascimento pré-termo em relação ao QI geral e/ou nas FEs em crianças em idade escolar, nos últimos 10 anos. De modo geral, as pesquisas revelaram que crianças nascidas pré-termo apresentaram escores inferiores acerca do funcionamento cognitivo quando comparadas com grupo controle, confirmando a vulnerabilidade do cérebro imaturo. Maiores diferenças foram evidentes em crianças que nasceram muito pré-termo, exceto nos resultados encontrados em Downie et al. (2005), os quais apontaram que o grupo controle obteve escores inferiores no QI verbal em relação ao grupo de crianças nascidas pré-termo, sem algum tipo de lesão cerebral periventricular.
Corroborando esse dado, um estudo mais recente evidenciou que crianças que nasceram entre a 28º e a 31ª gestacional, com peso adequado e sem complicações perinatais, não apresentam risco elevado para déficit cognitivo (Lundequist et al., 2015). Assim, as diferenças significativas encontradas em outros estudos podem ser explicadas pela inclusão de crianças nascidas prematuras com lesão cerebral periventricular "clinicamente silenciosa" (Downie et al., 2005).
Destaca-se ainda que, embora o cérebro jovem possuia maior plasticidade e possa ser mais propenso a se recuperar de lesões cerebrais que o cérebro adulto, ainda se desconhece a respeito da capacidade de restaurar tais lesões perinatais (Downie et al., 2005). Nessa óptica, a prática da avaliação precoce é de extrema importância, tendo em vista que o sistema neurológico ainda está em amplo processo de maturação durante os primeiros anos de vida.
A presente revisão evidenciou apenas 14 estudos que investigam crianças nascidas pré-termo EBP/MBP no final da terceira infância, sendo que dois utilizaram a mesma amostra. Constata-se, portanto, a necessidade de ampliar os estudos para que se possa avaliar o desenvolvimento de crianças nascidas pré-termo especialmente nessa faixa etária, na qual a criança já estará inserida no contexto escolar e estará desenvolvendo habilidades cognitivas mais complexas, progressos quanto à memória de trabalho e atenção seletiva, decorrentes da maturação neuronal nesse estágio (Anderson & Doyle, 2004).
A principal área de preocupação após o nascimento pré-termo é a área de funcionamento intelectual, e, ao avaliar o QI, o instrumento mais utilizado nos manuscritos analisados, foi a Escala de Inteligência Wechsler para Crianças (WISC). No entanto, descrever os resultados simplesmente utilizando a média encontrada entre os grupos avaliados pode não ser suficiente, além de mascarar os déficits mais específicos no funcionamento neuropsicológico. Outro fator a ser destacado é que poucos estudos mencionaram a magnitude do efeito do nascimento pré-termo sobre os desfechos avaliados. Além disso, tanto em relação ao QI geral, quanto nas funções executivas, não houve consistências entre os tamanhos de efeitos apresentados. Bhutta et al. (2002) já haviam identificado a escassez dessas informações nos estudos há 12 anos e, diante dos resultados anteriormente descritos, confirma-se tal precariedade.
Cabe salientar que os dados obtidos a partir desta revisão se dividem em amostras da América do Norte e europeias. Estudos com amostras latino-americanas são fundamentais para corroborar os presentes achados, visto que aspectos culturais e sócio-demográficos podem ampliar a compreensão do fenômeno. Por fim, sugere-se que futuras revisões enfatizem também aspectos neurológicos relacionados ao funcionamento intelectual.
Referências
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Endereço para correspondência:
Lissia Ana Basso
Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul
São Manoel, 1970-203
Santana - Porto Alegre - RS - Brasil. CEP: 90620-110
E-mail: lissiabasso@gmail.com
Submissão: 8.4.2015
Aceitação: 14.9.2016