ARTIGO ORIGINAL

 

Aprendizagem motora por meio de tarefa virtual não imersiva em pessoas com distrofia muscular de cinturas

 

 

Marcelo Prumes^I; Talita Dias da Silva^{II, III, IV}; Camila Aparecida de Oliveira Alberissi^V; Camila Miliani Capelini^IV; Lilian Del Ciello de Menezes^II; João Batista Francalino da Rocha^I; Francis Meire Favero^VI; Carlos Bandeira de Mello Monteiro^{I, IV, V}

^ILaboratório de Delineamento de Estudos e Escrita Científica. Centro Universitário Saúde ABC (FMABC), Santo André, SP, Brazil
^IIDepartamento de Cardiologia, Escola Paulista de Medicina, Universidade Federal de São Paulo (UNIFESP), São Paulo, SP, Brazil
^IIIFaculdade de Medicina, Universidade Cidade de São Paulo (UNICID), São Paulo, SP, Brazil
^IVPrograma de Pós-Graduação em Ciências da Reabilitação, Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP, Brazil
^VEscola de Artes, Ciências e Humanidades (EACH), Universidade de São Paulo (USP), São Paulo, SP, Brazil
^VISetor de Investigação nas Doenças Neuromusculares, Departamento de Neurologia e Neurocirurgia, Universidade Federal de São Paulo (UNIFESP), São Paulo, SP, Brazil

Endereço para correspondência

 

 

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RESUMO

INTRODUÇÃO: As distrofias musculares de cinturas (DMC) são distúrbios neuromusculares e genéticos que progridem com fraqueza e dano dos músculos proximais, desenvolvendo-se com perda de funcionalidade. Sugere-se ambientes de realidade virtual como uma alternativa eficaz para o desempenho das atividades da vida diária. No entanto, não há evidências na literatura sobre o uso da realidade virtual nessa população
OBJETIVO: Avaliar o desempenho motor através de um protocolo de aprendizagem motora em uma tarefa de timing coincidente
MÉTODO: 10 participantes com DMC e 10 indivíduos saudáveis foram selecionados e incluídos no estudo para realizar uma tarefa de realidade virtual não imersiva dividida em três fases: aquisição (20 tentativas), retenção (5 tentativas) e transferência (5 tentativas, com aumento de velocidade
RESULTADOS: Observou-se que a acurácia do movimento melhorou do início ao final da aquisição (p = 0,01); no entanto, existe uma diferença marginal entre os grupos no bloco A1 (p = 0,089). Em relação à variabilidade de toques, observada pelo erro variável, ambos os grupos melhoraram o desempenho em todas as fases
CONCLUSÃO: Mesmo com desempenho inferior ao grupo controle no início da prática, os indivíduos com DMC mostraram potencial para otimizar a função motora durante a prática de uma atividade de realidade virtual não imersiva e foram capazes de corresponder seu desempenho com o grupo controle após poucas tentativas

Palavras-chave: distrofias musculares, realidade virtual, aprendizagem motora, distrofias musculares de cinturas.

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Síntese dos autores

Por que este estudo foi feito?

Distrofia Muscular de Cinturas (DMC) é um tipo peculiar de distrofia muscular caracterizada por fraqueza e atrofia dos músculos proximais dos membros superiores e inferiores, com perda progressiva de funcionalidade. No entanto, ainda não há cura. Sabe-se que a funcionalidade na participação social dessa doença depende dos programas de reabilitação. Para tanto, programas que utilizam realidade virtual na reabilitação podem ser eficazes para a realização de atividades de vida diária nessa população.

O que os pesquisadores fizeram e encontraram?

Um protocolo de aprendizagem motora realizado por meio de uma tarefa de realidade virtual não imersiva comparou participantes com DMC e indivíduos com desenvolvimento típico. Assim, observou-se que apesar das diferenças entre os grupos, ambos melhoraram o desempenho em todas as fases do protocolo.

O que essas descobertas significam?

Pessoas com DMC apresentam desempenho inferior em tarefa de realidade virtual devido a dificuldades motoras. Porém, podem melhorar a função motora por meio da prática, auxiliando na reabilitação desses indivíduos.

 

INTRODUÇÃO

As distrofias musculares (DMs) são um grupo heterogêneo de doenças hereditárias que compartilham características clínicas semelhantes e alterações distróficas na biópsia muscular¹ associadas a fraqueza e perda musculoesquelética progressiva². As DMs podem ser transmitidas como traços autossômicos dominantes, autossômicos recessivos ou ligados ao cromossomo X; casos esporádicos também podem surgir como resultado de nova mutação³ e são caracterizados clinicamente por intensa variabilidade na gravidade e fenótipo, e por alterações anatômicas do padrão distrófico não específico na fibra muscular4. A fraqueza e atrofia muscular ocorrem devido à degeneração do tecido muscular durante este processo^5-8, e ocorre a destruição e recuperação das fibras musculares, que são substituídas por tecido fibroso e adiposo^5-9.

Aproximadamente 40 tipos de DMs, que diferem uns dos outros pelo mecanismo genético de herança, idade de início dos primeiros sintomas, envolvimento dos grupos musculares afetados e velocidade de progressão da doença, são identificados^10-12. Um tipo peculiar de distrofia muscular é a distrofia muscular de cinturas (DMC), que são um grupo diverso de doenças neuromusculares genéticas que geralmente se manifestam nos músculos proximais da cintura pélvica e escapular e têm uma idade típica de início entre 10 e 30 anos de idade^13-15.

A DMC é caracterizada por fraqueza e atrofia dos músculos proximais dos membros superiores e inferiores, com perda progressiva da funcionalidade. A fraqueza distal e axial é reconhecida em algumas formas, mas os músculos faciais e bulbar geralmente são poupados16. A evolução da fraqueza muscular geralmente é simétrica, mas varia na gravidade da atrofia das fibras musculares e na velocidade de progressão entre homens e mulheres e entre indivíduos^17,18.

Atualmente, não há cura para DMs. No entanto, o tratamento e continuidade funcional podem consistir em medicamentos, cirurgia e/ou serviços de reabilitação, incluindo treinamento de força, treinamento da capacidade aeróbia ou o uso de adaptações, como suporte para os braços, para permitir a realização das atividades diárias^19,20.

Alguns estudos têm sido realizados com DMC direcionados principalmente à cardiologia^21-23, genética^24-26, biologia molecular^27,28 e diagnóstico diferencial²⁹. No entanto, com os avanços recentes no desenvolvimento de tecnologia assistida por computador, os programas facilitam cada vez mais o uso de ambientes de realidade virtual na reabilitação, e os benefícios da nova tecnologia podem fornecer algumas melhorias para indivíduos com DMC.

A realidade virtual permite que um indivíduo com DMC seja exposto a uma interface virtual e facilita a capacidade de interagir com elementos e alvos. Embora alguns estudos com o uso da realidade virtual em indivíduos com diferentes distrofias tenham sido realizados e apresentem resultados positivos, como Freitas et al.³⁰ que analisou diferentes interações de dispositivos em uma tarefa de realidade virtual em indivíduos com Distrofia Muscular de Duchenne (DMD), Heutinck³¹, o qual usou jogos de computador de realidade virtual com suporte dinâmico de braço em meninos com DMD, e Massetti³² que comparou tarefas virtuais e reais em DMD. Não encontramos pesquisas utilizando realidade virtual em indivíduos com DMC.

Além disso, com o desenvolvimento da tecnologia assistida por computador, os programas muitas vezes incluem ambientes de realidade virtual como possibilidades a serem usados como tarefas de reabilitação, proporcionando movimento, contração muscular repetida e possível aprendizado motor³³. Diferentes estudos têm utilizado o conhecimento da realidade virtual e da aprendizagem motora para verificar a melhora do desempenho nas distrofias musculares^30,32-36 e outras doenças motoras, como paralisia cerebral^37-41, síndrome de Down^42,43 e transtorno do espectro autista^44-46.

A aprendizagem motora é um fenômeno que se refere às mudanças internas relativamente permanentes envolvidas na capacidade de realizar habilidades motoras⁴⁷. Essas mudanças ocorrem para garantir o alcance do objetivo e advêm da experiência e prática que resultam na aquisição e transferência de habilidades motoras^48,49. O fenômeno da aprendizagem motora, embora não seja diretamente observável, permite discernir claramente as mudanças na interação com os objetos e com outros seres humanos. Assim, a aprendizagem motora pode ser inferida por meio do desempenho, enquanto sua melhora pode ser observada pelo aumento da consistência, da fluência no movimento, da redução do erro de execução e da redução do tempo total de movimento para realizar a tarefa⁵⁰.

Assim, para verificar se a aprendizagem motora tem sido sólida, ao invés de comparar o desempenho na fase inicial em relação à fase final de aquisição, é necessário recorrer ao desempenho em testes de aprendizagem, ou seja, possibilitar um teste de transferência que consiste da habilidade de adaptar um comportamento motor praticado em um contexto diferente por meio de uma pequena alteração na tarefa motora^51-53.

Devido à escassez de estudos utilizando realidade virtual em DMC e de acordo com as deliberações acima, organizamos um protocolo de aprendizagem motora utilizando uma tarefa de realidade virtual denominada timing coincidente, conforme utilizado por Monteiro et al.³⁷, Monteiro et al.⁴⁷, Martins et al.⁴¹ e Moraes et al.⁴⁶. Os resultados do presente estudo fornecerão evidências para determinar se há melhora no desempenho durante a prática de aquisição com retenção e transferência da tarefa de realidade virtual em indivíduos com DMC. Portanto, nosso objetivo é avaliar o desempenho motor de indivíduos com DMC por meio de um protocolo de aprendizagem motora em uma tarefa virtual de timing coincidente.

 

MÉTODO

Participantes

Participaram de um estudo transversal 20 indivíduos com idade média de 27,9 ± 8,16 divididos em dois grupos⁵⁴: um grupo experimental (GE), formado por 10 indivíduos com diagnóstico genético de DMC, e um grupo controle (GC), composto por 10 indivíduos com desenvolvimento típico (DT), sem alterações de postura e movimento, pareado por idade e sexo com o GE (Figura 1).

Os participantes assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido antes do início dos testes. Para este protocolo, foram considerados elegíveis todos os pacientes em acompanhamento clínico na Associação Brasileira de Distrofia Muscular que tivessem autorização de seus pais ou responsáveis para participar do estudo, bem como diagnóstico de distrofia muscular do tipo cinturas confirmado por método molecular e/ou expressão de proteína musculoesquelética.

Os critérios de exclusão foram: indivíduos com comprometimento cognitivo que impeça a compreensão da tarefa, malformações no sistema nervoso central e/ou síndrome neurológica. Este estudo foi aprovado pelo comitê de ética em pesquisa da Faculdade de Medicina do ABC (nº CAEE: 39396814.9.1001.0082 - aprovado em 20/01/2015 pelo nº 980.629). Também foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade de São Paulo (USP) sob nº. CAEE: 02949412.2.0000.5390.

Instrumento: TIMING COINCIDENTE

Uma tarefa de timing coincidente foi usada para entender o sistema visomotor humano, incluindo como o controle motor processa as informações envolvidas na interceptação de um objeto em movimento. Neste estudo, o software de timing coincidente utilizou imagens tridimensionais e possibilitou que a tarefa fosse realizada pressionando a barra de espaço de um teclado. A tarefa de timing coincidente pode fornecer resultados que mostram a possibilidade de aprendizagem motora a partir do desempenho obtido pela diminuição dos erros ou da variabilidade dos erros⁴¹.

Para o software de timing coincidente, 10 esferas que acendiam uma luz vermelha eram exibidas na tela do computador em sequência até que a última esfera fosse alcançada, que era considerada o alvo. Os participantes receberam feedback imediato sobre a acerto ou erro na execução da tarefa, seja por meio de diferentes sons (interação auditiva - sons diferenciados para acerto ou erro) ou por meio de imagens que mudavam de cor (interação visual - verde para acerto e vermelho para erro). Os indivíduos foram instruídos a colocar a mão próxima a barra de espaço do teclado do computador e foram informados que quando a primeira esfera/superior fosse ativada, eles poderiam mover a mão quando achassem apropriado tocar a barra de espaço exatamente no momento em que a última esfera (esfera alvo) fosse ativada (acesa).⁴¹ (Figura 2).

Procedimento

Todos os participantes foram posicionados confortavelmente em uma cadeira adequada para permitir a execução da tarefa. Cada participante foi devidamente orientado sobre o que deveria ser feito em cada etapa. Vinte tentativas da tarefa foram realizadas com o membro superior dominante em velocidade moderada, ou seja, 500 m/s entre as luzes de cada círculo para a fase de aquisição. Após a aquisição, os participantes descansaram por 5 minutos, onde não tiveram contato com a tarefa, e então fizeram cinco tentativas na fase de retenção. Para a fase de transferência, foram feitas mais cinco tentativas com aumento de velocidade (200 m/s) (Figura 1).

Análise estatística

Como medidas de desempenho (variáveis dependentes), usamos erros absoluto (EA), variável (EV) e constante (EC), que representam precisão, variabilidade e tendência direcional de desempenho, respectivamente. Os dados foram analisados em blocos de cinco tentativas cada, com quatro blocos de aquisição (A1 a A4), um bloco de retenção (R) e um bloco de transferência (T). As variáveis dependentes foram analisadas utilizando MANOVA com fator 2 (grupo: distrofia muscular de cintura - "DMC", desenvolvimento típico - "Controle") por 4 (blocos: primeiro ao quarto blocos de aquisição - A1 versus A2, A1 versus A3, e A1 versus A4). Para as comparações das fases de retenção e transferência, usamos o fator 2 (A4 versus R e A4 versus T, respectivamente). Para os fatores blocos, usamos medidas repetidas. O eta-quadrado parcial (ŋp2) foi utilizado para medir o tamanho do efeito e foi interpretado como pequeno (tamanho do efeito> 0,01), médio (tamanho do efeito> 0,06) ou grande (tamanho do efeito> 0,14)⁵⁶. Comparações post-hoc foram realizadas usando o teste de diferença mínima significativa de Tukey (DMS) (p <0,05).

 

RESULTADOS

A MANOVA encontrou um efeito principal para os blocos (lambda de Wilks = 0,717, F9,126 = 2,06, p = 0,038, ηp2= 0,11). Nenhum outro efeito ou interação foi encontrado.

Para análise, foram consideradas as medidas dos erros constantes (EC), absolutos (EA) e variáveis (EV) em milissegundos. O erro constante refere-se à falta de antecipação e atraso de movimento; ou seja, por meio dessa variável, avalia-se a tendência direcional do movimento. O erro absoluto representa a diferença absoluta entre o momento em que a bola chega ao alvo e o tempo de resposta; portanto, demonstra acurácia de movimento e se o indivíduo é capaz de acertar o alvo. O erro variável é um desvio padrão do EC, indicando variabilidade nos toques/respostas do participante; em outras palavras, identifica se houve precisão no movimento⁵⁷. As fases da aprendizagem motora serão descritas por meio dos erros nas seções seguintes.

Erro absoluto

Aquisição

Houve um efeito significativo para blocos (F3,54 = 5,11; p = 0,009; ηp2 = 0,22). Os testes post-hoc não mostraram melhora significativa de A1 para A2 (p = 0,825), mas de A1 para A3 e de A1 para A4 a melhora foi significativa (p = 0,009 e 0,001, respectivamente). Não houve efeito principal para os grupos; entretanto, o teste post-hoc mostrou que houve tendência de diferença significativa entre os grupos no primeiro bloco de aquisição (p = 0,089) (Figura 3).

Erro variável

Aquisição

Houve efeito significativo para blocos (F3,54= 3,17; p = 0,050; ηp2 = 0,15), em que ambos os grupos diminuíram o EV durante a prática. Assim como no erro absoluto, não houve melhora significativa de A1 para A2 (p = 0,479), mas entre A1 e A3 e entre A1 e A4 a melhora foi significativa (p = 0,038 e 0,016, respectivamente) (Figura 4). Nenhum outro efeito foi encontrado para os grupos.

Retenção - Não houve efeitos ou interações significativas para blocos ou grupos.

Transferência - Da mesma forma que a retenção, não houve efeitos ou interações significativas para blocos ou grupos.

Erro constante

A tendência direcional é observada na Figura 5. O GE apresentou maior tendência a adiantar o toque e o GC a atrasar na maioria dos blocos avaliados. Na fase de retenção, a tendência direcional foi de avanço e, no teste de transferência, foi atrasada em ambos os grupos.

 

DISCUSSÃO

Devido às dificuldades motoras apresentadas por indivíduos com DMC, este estudo utilizou o conhecimento da aprendizagem motora para verificar a melhora do desempenho por meio da utilização de uma tarefa de timing coincidente em um ambiente virtual não imersivo.

Nossos resultados, como hipotetizado, mostraram melhora no desempenho na fase de aquisição, considerando o erro absoluto e variável (Figuras 3 e 4) para ambos os grupos (GE e GC), o que pode sugerir boa adaptação à tarefa. Ambos os grupos apresentaram estabilização de desempenho, uma vez que a melhora no desempenho observado durante a aquisição da tarefa foi mantida durante a retenção (sem diferença estatística em relação ao último bloco da fase de aquisição e retenção) e no teste de transferência (sem diferença estatística em relação ao teste de retenção e transferência).

Apesar dessa melhora, os participantes do GC tiveram melhor desempenho do que os indivíduos do GE, mas apenas no primeiro bloco de aquisição. Não foi encontrada diferença estatisticamente significativa entre os grupos, considerando os erros absolutos e variáveis durante os blocos seguintes. Esses dados contribuem para justificar que os pacientes com DMC, apesar das dificuldades proximais em tarefas que requerem habilidade manual, foram capazes de manter função adequada para a tarefa proposta neste estudo.

De acordo com Mahjneh et al.⁵⁸, indivíduos com DMC apresentam leve fraqueza nos membros superiores, e seus músculos proximais são mais fracos que os distais, o que pode permitir melhor desempenho distal¹⁶. Podemos especular que uma tarefa de movimento simples e a necessidade de usar mais movimentos de mãos e dedos (movimento distal) durante nossa tarefa foram responsáveis pela melhoria do desempenho no grupo com DMC e correspondem com os valores do GC durante a maioria dos blocos do protocolo.

Esses resultados são confirmados pelos estudos de Faulkner et al.⁵⁹ e Mahmood et al.⁶⁰, que mostraram que as contrações musculares na DMC podem determinar leve dificuldade e nenhum dano significativo às fibras musculares durante as atividades diárias comuns, e podem trazer benefícios para melhorar o desempenho em uma tarefa simples. Entretanto, a tolerância ao exercício é afetada em pacientes com DMC, como consequência direta da perda de fibras musculares, mas também secundária ao estilo de vida sedentário que ocorre devido ao comprometimento motor⁶¹.

Por outro lado, McDonald et al.⁶² e Stübgen et al.⁶³ encontraram um declínio progressivo na força muscular e capacidade em indivíduos com DMC, mas isso ocorreu lentamente a cada década de duração da doença. Assim, apesar da fraqueza muscular, danos às fibras musculares e dificuldade de movimento, característico da DMC, os indivíduos deste estudo ainda apresentam uma capacidade de melhorar seu desempenho, até mesmo igualar com os valores do GE. Corroborando com esses achados, Hunter et al.⁶⁴ citou que as respostas do paciente destacam sintomas que podem ser responsivos à intervenção e, portanto, a fraqueza muscular na DMC pode ser devido ao desuso, além da degeneração da própria doença; no entanto, as dificuldades para realizar atividades específicas podem ser corrigidas por meio de prática e intervenção adequadas usando dispositivos assistivos⁶⁵.

Considerando a dificuldade dos indivíduos com DMC nos cuidados com a qualidade de vida, aspectos físicos e psicológicos⁶⁶, baixa autoestima e sentimentos de tristeza⁶⁷, novas tecnologias como a realidade virtual podem proporcionar melhorias mais eficazes em indivíduos com deficiência. Essas tecnologias também podem ser utilizadas como recursos para ajudar no ganho da função motora^68-70, estimular e permitir a interação e o envolvimento com a atividade de forma independente⁷¹. A capacidade da realidade virtual de criar oportunidades para práticas motoras/sensoriais ativas e repetitivas aumenta seu potencial para neuroplasticidade e aprendizagem em indivíduos com distúrbios neurológicos⁷² e pode representar o futuro para a reabilitação da DMC. Corroborando com a hipótese de Jensen et al.⁷³, nosso estudo concorda com a ideia de que pessoas com DMC têm o potencial de otimizar a função motora por meio da aprendizagem motora quando o treinamento é realizado em um ambiente seguro, como é feito durante uma tarefa de realidade virtual.

Apesar da melhora no desempenho encontrada neste estudo, podemos apontar algumas limitações: (1) O número restrito de participantes pode diminuir a sensibilidade dos testes. Estudos futuros devem ser realizados com mais participantes. (2) Não analisamos a função motora para o GE, e os resultados mostraram bom desempenho, provavelmente porque os participantes de nosso estudo apresentaram uma boa função. Avaliações clínicas para estudos futuros são necessárias para melhor caracterizar a amostra e compreender os resultados. (3) Utilizamos um programa de computador que limitou os parâmetros de resultado à realidade virtual não imersiva; estudos futuros devem usar tarefas mais imersivas e sem contato, uma vez que um ambiente diferente pode fornecer informações valiosas. (4) Utilizamos um protocolo com apenas um dia de prática; estudos futuros devem ser realizados com um protocolo de longo prazo para realizar um período de prática mais longo. Finalmente, (5) esta é uma tarefa de computador simples, e os resultados não puderam ser extrapolados para outras tarefas; estudos futuros usando tarefas reais e virtuais podem fornecer uma visão melhor de nossas descobertas.

 

CONCLUSÃO

O grupo DMC apresentou desempenho inferior ao GC no início da tarefa. Entretanto, os resultados demonstram que todos os participantes, de ambos os grupos, melhoraram seu desempenho durante a prática. Portanto, indivíduos com DMC mostraram potencial para aperfeiçoar a função motora durante a prática de uma atividade de realidade virtual não imersiva e ainda foram capazes de igualar seu desempenho ao do GC após algumas tentativas.

Reconhecimentos

A viabilidade financeira do artigo se deve ao Acre - Projeto Saúde na Amazônia Ocidental (convênio multi-institucional nº 007/2015 SESACREUFAC-FMABC).

 

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Endereço para correspondência:
Carlos Bandeira de Mello Monteiro
carlosmonteiro@usp.br

Recebido: Outubro 2019
Revisado: Maio 2020
Aceito: Setembro 2020