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Revista de Etologia

versão On-line ISSN 2175-3636

Rev. etol. v.8 n.2 São Paulo dez. 2006

 

ARTIGOS

 

Simbiose de limpeza de Thalassoma Noronhanum (Boulenger, 1890) (Labridae) na reserva biológica do Atol das Rocas, Rio Grande do Norte, Brasil

 

 

Carlos Eduardo Costa CamposI; Maurizélia Brito SilvaII; Simone Godeiro TarginoII; Júlio César Sá-OliveiraI; Andréa Soares AraújoI

I Universidade Federal do Amapá, Departamento de Ciências Biológicas
II Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis, IBAMA

Endereço para correspondência

 

 


RESUMO

Peixes limpadores removem ectoparasitos, tecido doente, muco e escamas provenientes do corpo de outras espécies de peixes, sendo, portanto de fundamental importância para a manutenção do equilíbrio e da saúde dos peixes do ecossistema recifal. Estas interações de limpeza são conhecidas para cerca de 100 espécies de peixes, distribuídas em 19 famílias. O bodião de Noronha, Thalassoma noronhanum (Boulenger, 1890) é um labrídeo associado aos recifes de coral e endêmico da Província brasileira, sendo considerado planctófago, zoobentófago e limpador de diversas espécies de peixes recifais. Foram registradas atividades de limpeza em 9 clientes na Reserva Biológica do Atol das Rocas. A atividade de limpeza ocorreu diariamente, entre as 06:13 e 18:15h, em locais determinados e conspícuos denominados estações de limpeza, tendo sido mais freqüentes durantes as marés baixas. Nas estações, a maioria dos clientes observados nos eventos de limpeza eram herbívoros (66,7%), seguidos pelos carnívoros (22,3%) e planctófagos (11,0%).

Palavras-chave: Simbiose de limpeza, Estações de limpeza, Atol das Rocas, Labridae.


ABSTRACT

Cleaner fishes remove ectoparasites, injured tissue, mucus and scales from the body surface of other fishes. This habit is important for the maintenance and health of reef fish species. This cleaning interactions is known for about 100 species of fish, distributed in 19 families. The Noronha wrasse, Thalassoma noronhanum (Boulenger, 1890) is a reef-associated labrid endemic to the Brazilian coast, being regarded as a planktivore, a zoobenthivore, and a cleaner of several reef fishes. Was recorded cleaning 9 client fish species at Atol das Rocas Biological Reserve. The cleaning symbiosis occurred daily, between the 06:13 and 18:15h, in definitive and conspicuous places called stations of cleanness, having been more frequent the low tides. In the stations, the majority of the clients observed in the cleaning events was herbivores (66,7%), followed for the carnivores (22,3%) and planktivorous (11,0%).

Keywords: Cleaning symbiosis, Cleaning stations, Atol das Rocas, Labridae.


 

 

Dentre os vertebrados, forrageamento cooperativo é conhecido em peixes, aves e mamíferos (e.g. McNaughton, 1984; Pitcher, Magurran, & Winfield, 1982). As associações alimentares entre peixes estão geralmente relacionadas à localização e captura de alimento (Aronson & Sanderson, 1987; Dubin, 1982), exploração de recursos em áreas defendidas por espécies territoriais (Alevizon, 1976; Reinthal & Lewis, 1986), mimetismo agressivo (Ormond, 1980; Sazima, 1977), evitação de predadores (Morgan & Godin, 1985) e simbiose de limpeza (Hobson, 1971; Losey, 1978).

A simbiose de limpeza é uma das associações alimentares mais importantes, evidentes e complexas em comunidades de peixes recifais Losey, 1978), por envolver um grande número de espécies e eventos comportamentais muito conspícuos (Feder, 1966; Losey, 1971). A atividade de limpeza tem sido considerada como mutualismo, quando a incidência de ectoparasitos nos clientes é alta e como comensalismo, ou mesmo parasitismo, quando a incidência é baixa (Grutter & Poulin, 1998; Poulin, 1993).

Os peixes limpadores apresentam o hábito de remover ectoparasitos, tecido doente, muco e escamas provenientes do corpo de outras espécies de peixes (Arnal, Cote, & Morand, 2001; Deloach, 1999; Losey, 1987) em locais denominados estações de limpeza (Gorlick, Atkins, & Losey, 1978), onde os clientes freqüentemente adotam uma posição característica enquanto os limpadores realizam sua atividade (Deloach, 1999). Este comportamento é considerado de fundamental importância para a manutenção do equilíbrio e da saúde dos peixes no ecossistema recifal (Deloach, 1999; Wilson & Wilson, 1992).

As espécies de peixes limpadores podem pertencer a duas categorias funcionais: limpadores habituais, que realizam esta atividade durante toda a sua vida e limpadores ocasionais, que limpam habitualmente apenas quando juvenis (Côté, 2000). A flexibilidade deste comportamento depende ainda de diversas circunstâncias ecológicas e das oportunidades alimentares (Arnal & Côté, 2000). São encontradas cerca de 100 espécies de peixes limpadores, distribuídas em 19 famílias (Côté, 2000). Dentre estas, destaca-se a família Labridae, representada por Thalassoma noronhanum, conhecido como limpador habitual apenas nas fases juvenil e jovem adulto (Sazima, Sazima, Francini- Filho, & Moura, 2000).

O bodião de Noronha, Thalassoma noronhanum, é um labrídeo associado aos recifes de coral e endêmico da Província brasileira, sendo considerado planctófago, zoobentófago e limpador de diversas espécies de peixes recifais (Rocha, Guimarães, & Gasparini, 2001). Thalassoma noronhanum é um peixe pouco conhecido que habita recifes tropicais do Atlântico Sul ocidental. Encontrada do Parcel de Manuel Luiz até a costa de São Paulo, e em todas as ilhas oceânicas brasileiras, habita recifes rochosos e de algas calcárias e foi coletada da linha da praia até profundidades de 60m. Jovens são conhecidos por limpar outros peixes, e fêmeas adultas formam haréns dominados por poucos machos terminais (Rocha et al., 2001).

 

Método

Área de Estudo

O Atol das Rocas, primeira Unidade de Conservação Marinha do Brasil (Decreto nº 83.549 de 05 de junho de 1979), está situado em mar territorial brasileiro a 144 milhas náutica (267 Km) a E-NE da cidade de Natal – RN, e a 80 milhas náuticas (148 Km) a W do Arquipélago de Fernando de Noronha – PE, na intersecção das coordenadas 03º50’30"S e 33º49’29"W. Rocas representa o único atol no oceano Atlântico Sul (Andrade, 1960; Gherardi, 1995), pertencendo ao alinhamento de montes submarinos, de direção E-W, conhecido como Zona de Fratura de Fernando de Noronha (Kikuchi, 1994). A área da ReBio compreende 360 Km2, incluindo o atol e as águas que o circundam até a isóbata de 1000 metros (Figura 1).

 

 

As correntes predominantes em Rocas são do ramo Equatorial Sul, correm em direção média de WNW com uma velocidade variando de 1 a 2 milhas por hora. A temperatura da água em profundidades superiores a 2 metros varia de 27 a 28,5º C (Rodrigues, 1940), a visibilidade varia de 25 a 40m de profundidade e a salinidade fica em torno de 36,7%o, tornando-se mais alta na laguna e nas piscinas internas durante a maré baixa (Kikuchi, 1994).

As observações subaquáticas “SCUBA” foram feitas em uma piscina recifal situada na porção Sul do Atol, com perímetro aproximadamente circular e com cerca de 400 metros de diâmetro. A piscina recifal é um tipo de descontinuidade que ocorre no platô recifal, sendo constituída por sedimento arenoso e colunas recifais isoladas com altura de cerca de 3 m acima do nível do platô, não possuindo afloramentos de arenito de praia e permanecendo isolada da frente recifal e da laguna durante as marés baixas. No período da maré alta é estabelecida comunicação entre a frente recifal e a laguna, observando-se aumento no batimento de ondas e o aparecimento de uma forte corrente, predominantemente Oeste. Na piscina recifal, foram observados 7 habitats: (i) área de cascalho, (ii) substrato duro com rugosidade, (iii) topo recifal, (iv) crista recifal frontal, (v) crista recifal traseira (vi) cristas e ranhuras e (vii) cavernas e locas.

Foram realizadas 36 sessões de observações diurnas, totalizando 200 horas de observação e 6 observações crepusculares, totalizando 28 horas. A simbiose de limpeza foi considerada como o período da associação entre T. noronhanum e os clientes, com o começo do contato físico e a retirada do cliente ou do limpador (Johnson & Ruben, 1988). Durante as sessões de observação, foram identificadas as espécies de clientes atendidas pelo limpador e a freqüência de clientes em simbiose de limpeza. A abundância dos clientes foi avaliada com a metodologia de amostragem estacionária de Bohnsack e Bannerot (1986).

Das observações, 23 amostras foram feitas no local do estudo, cada amostra começando com um período da identificação de 5 minutos, em que os nomes de todas as espécies observadas dentro de um cilindro imaginário do raio de 5 m foram anotados. Durante este período de identificação não foi registrada a freqüência e abundância dos clientes, à exceção das espécies altamente móveis e que formam cardumes, que são improváveis de permanecer ao longo dentro do raio da amostragem (Bohnsack & Bannerot, 1986). A classificação da categoria trófica dos clientes foi baseada em registros do campo e em dados da literatura (cf. Randall, 1967).

 

Resultados e Discussão

Thalassoma noronhanum, na fase inicial de coloração (adultos e juvenis), é a única espécie de peixe limpador da comunidade estudada, tendo sido registrada em simbiose de limpeza com nove espécies de peixes recifais (Tabela 1). Esse labrídeo explora principalmente peixes herbívoros de médio porte como a família Acanthuridae (Acanthurus sp.), Scaridae (Sparisoma sp.), além de representantes da família Haemulidae e Pomacentridae e representa uma das espécies mais abundantes em todos os habitats do Atol das Rocas (cf. Rosa & Moura, 1997).

 

 

A atividade de limpeza ocorreu diariamente, entre as 06:13 e 18:15h, em locais determinados e conspícuos denominados estações de limpeza (Gorlick et al., 1978), tendo sido mais freqüentes durantes as marés baixas (Figura 2). Nas estações, a maioria dos clientes observados nos eventos de limpeza eram herbívoros (66,7%), seguidos pelos carnívoros (22,3%) e planctófagos (11,0%).

 

 

Thalassoma noronhanum foi observado em atividade de limpeza durante todo o dia, mostrando dois picos de atividade. A freqüência mais elevada de interações ocorreu durante o período da manhã, entre 9 - 10 horas (0,45 interações por minuto) e entre 13 - 14 horas (0,28 interações por minuto).

 

 

Essa tendência está relacionada a maior disponibilidade de clientes durante as marés baixas e a disponibilidade de fonte de alimento (zooplâncton e material em suspensão). Além disso, Thalassoma noronhanum explora outras fontes de alimento, catando itens no substrato e na coluna d´água (Sazima, Moura, & Rosa, 1997). Dos habitats observados, apenas as cristas e ranhuras apresentaram estações de limpeza (N=2). As estações ficam na margem Norte do recife, a 2 metros de profundidade sobre colônias do coral Montastrea cavernosa Linnaeus, 1767 (Figura 4).

 

 

O estabelecimento de estações de limpeza favorece a localização dos limpadores pelos clientes, caracterizando os peixes limpadores mais especializados (Brockmann & Hailman, 1976; Losey, 1971; Sazima et al., 1997). Thalassoma noronhanum atende principalmente peixes herbívoros, planctófagos e onívoros, clientes que não são seus predadores potenciais.

Os limpadores foram observados evitando a aproximação de peixes carnívoros como Cephalopholis fulva, Carangoides spp. e Lutjanus jocu. Estes resultados diferem dos obtidos por Francini-Filho, Moura e Sazima (2000), no qual T. noronhanum atende clientes com dieta carnívora das famílias Lutjanidae e Serranidae.

A maior parte das espécies da comunidade da piscina recifal parece não estar envolvida em simbiose de limpeza, um fenômeno pouco usual em comunidades recifais, que geralmente contam com mais de uma espécie de peixe limpador, cada um atendendo diferentes espécies de clientes (Johnson & Ruben, 1988).

Em oito ocasiões, Acanthurus chirurgus foi observado em postura de solicitação nas estações de limpeza antes de T. noronhanum ter iniciado sua atividade (06:09h), confirmando as estações de limpeza como uma referência visual dos clientes. Os peixes clientes solicitam o serviço de limpeza adotando posturas características na presença dos limpadores (Tabela 2).

 

 

O ritmo e o período de atividade de limpeza em peixes recifais estão correlacionados com o ciclo diário de iluminação (Helfmann, 1993), sendo considerada como uma interação estritamente diurna, devido os clientes e os limpadores serem dependentes de sinais visuais (Losey, 1971, 1987). Durante o período diurno a maior parte das espécies de peixes da comunidade recifal se encontra ativa, sendo composta por espécies conspícuas, de coloração viva e com grande número de indivíduos. Estudos de atividade de limpeza no Caribe registraram a diversidade e a freqüência de clientes atendidos pelo gênero Elacatinus em diversos locais (e.g. Clepticus parra em St. Croix, serranídeos não identificados em Bonaire e Chromis multilineata em Barbados) (Arnal & Côté, 1998; Johnson & Ruben, 1988; Wicksten, 1995).

O hábito dos planctófagos de se aglomerar nas estações de limpeza em grupos e sua elevada freqüência estão relacionados provavelmente a sua incidência elevada como clientes durante o período diurno (Francini-Filho et al., Figura 4. Desenho esquemático da piscina recifal com os ambientes recifais observados de acordo com as feições morfológicas. CAS = cascalho; SDR = substrato duro com rugosidade; TR = topo recifal; CRT = crista recifal traseira; CRF = crista recifal frontal; CR = cristas e ranhuras; CA/LO = cavernas e locas. Simbiose de limpeza de Thalassoma noronhanum 2000; Johnson & Ruben, 1988). Embora os clientes dos peixes limpadores sejam compostos por peixes recifais diurnos (Sazima et al., 2000) algumas espécies com hábitos noturnos também procuram os peixes limpadores (e.g. Pempheris schomburgki), ficando expostas a potenciais predadores diurnos quando precisam deixar seus abrigos (Sazima et al., 2005).

A ausência de peixes do gênero Elacatinus (Gobiidae), considerados os limpadores mais especializados do Atlântico Ocidental, que atendem principalmente clientes piscívoros (Colin, 1975; Sazima et al., 1997), pode ser responsável por essa característica encontrada no Atol das Rocas: uma comunidade recifal tropical onde um grande número de espécies não está envolvida em simbiose de limpeza. O gênero Elacatinus está representado em todo Atlântico Ocidental, inclusive em Fernando de Noronha (Moura & Rosa, 1997), a localidade mais próxima de Rocas, contudo, não foram observados durante o período de estudo, inclusive fora da piscina recifal (Moura & Rosa, 1997; Rosa & Moura, 1997).

Os peixes limpadores são considerados como oportunistas, modificando sua atividade de limpeza de acordo com as circunstâncias do ambiente (Grutter, 1997). Em estudos sobre o Elacatinus prochilos, Arnal e Côté (2000) encontraram, no seu conteúdo estomacal, larva de isópodo parasita Gnathiidea, copépodos Caligidae e escamas de peixes, além de outros alimentos como copépodos bentônicos não parasitas, principalmente harpacticoida, e pólipos de coral. Dependendo das circunstâncias, peixes limpadores modificam sua atividade de limpeza, podendo comer mais ou menos muco de seus clientes, bem como zooplâncton e copépodos não parasitas (Gorlick, 1980; Grutter, 1997; Youngbluth, 1968).

 

Referências

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Endereço para correspondência
Carlos Eduardo Costa Campos
Rodovia Juscelino Kubitschek, KM-02, Jardim Marco Zero
68.902-280, Macapá, AP, Brasil

Recebido em 12 de fevereiro de 2007
Aceito em 6 de outubro de 2007

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